Księżniczka Celestia i księżniczka Luna postanawiają przejść na emeryturę i przekazać władzę nad Equestrią Twilight Sparkle i jej przyjaciołom, przez co Twilight zaczyna wątpić w siebie. W międzyczasie starożytny złoczyńca łączy legion nikczemnych postaci, aby podbić całą Equestrię, rzucając wyzwanie Twilight Sparkle i reszcie kucyków, by wkroczyli i uratowali świat.